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Nature Communications volume 14, Numéro d'article : 3165 (2023) Citer cet article

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L’alimentation croisée métabolique joue un rôle essentiel dans la promotion de la diversité écologique. Alors que certains microbes dépendent des échanges de nutriments essentiels à leur croissance, les forces à l’origine de l’alimentation croisée extensive nécessaire à la coexistence de microbes libres sont mal comprises. Nous caractérisons ici la physiologie bactérienne sous auto-acidification et établissons que l'excrétion étendue de métabolites clés après un arrêt de croissance fournit un mécanisme collaboratif inter-espèces de résistance au stress. Cette collaboration se produit non seulement entre des espèces isolées d’une même communauté, mais également entre des espèces non apparentées présentant des modes de métabolisme complémentaires (glycolytique ou gluconéogène). Les cultures de ces communautés progressent à travers des phases distinctes de cycles de croissance-dilution, comprenant une croissance exponentielle, un arrêt de croissance déclenché par l'acidification, une désacidification collaborative et une reprise de la croissance, chaque phase impliquant différentes combinaisons d'états physiologiques d'espèces individuelles. Nos résultats remettent en question la vision à l'état stationnaire des écosystèmes généralement décrite dans les modèles écologiques, offrant une vision dynamique alternative basée sur les avantages de croissance d'espèces complémentaires dans différentes phases.

L’alimentation croisée métabolique est à l’origine de nombreuses interactions positives entre microbes1,2,3. De nombreux exemples bien étudiés d’alimentation croisée impliquent des espèces qui dépendent les unes des autres pour leurs fonctions métaboliques essentielles, notamment l’auxotrophie complémentaire synthétique4,5,6,7,8,9,10,11,12,13 et l’alimentation croisée désignée entre symbiotes14,15. La force motrice de la coopération métabolique entre ces bactéries interdépendantes est claire puisqu’elles n’ont pas la capacité de générer elles-mêmes des métabolites essentiels et doivent les obtenir auprès d’autres espèces pour se développer.

Cependant, dans la nature, de nombreuses bactéries sont prototrophes, ou « vivant librement », c’est-à-dire qu’elles peuvent se développer sur des substrats simples sans l’aide d’autrui16,17. Des études récentes ont indiqué qu'une alimentation croisée substantielle de divers métabolites soutenait la coexistence de nombreuses espèces de bactéries naturelles et libres, même dans des communautés bactériennes synthétiques dotées d'un ou de quelques substrats pour leur croissance18,19,20. Dans ces cas, l’alimentation croisée métabolique est reconnue comme essentielle à la diversité des communautés, car sans elle, toutes les espèces seraient en compétition directe pour les quelques nutriments fournis de l’extérieur et seules quelques espèces qui se développent bien grâce à ces nutriments survivront selon le principe d’exclusion compétitive21. ,22. Cependant, pour que l’alimentation croisée métabolique soulage la contrainte d’exclusion compétitive, une partie substantielle des nutriments apportés de l’extérieur devra être excrétée sous forme d’autres métabolites, puis absorbée par d’autres espèces pour leur croissance. Par exemple, si 50 % de la biomasse communautaire finale est composée d’espèces qui ne consomment pas directement la source de carbone fournie par l’environnement, cela nécessiterait que les espèces consommant directement la source de carbone fournie excrètent plus de 50 % de ce qu’elles absorbent. Cependant, si le carbone est le nutriment limitant la croissance de cette communauté, quelle raison physiologique existe-t-il pour que les bactéries libres excrètent une fraction aussi importante de ce nutriment limitant lorsqu'elles en ont besoin pour leur propre croissance ?

Les bactéries libres peuvent être contraintes à excréter de grandes quantités de métabolites, par exemple via des goulots d'étranglement internes créés par des manipulations génétiques23, dont la conception et la réalisation constituent un objectif important de la biologie synthétique24,25,26. On ne sait généralement pas que les bactéries libres naturelles excrètent de grandes quantités de métabolites endogènes au cours de leur propre croissance ; cependant, à l'exception de quelques cas bien documentés, notamment le métabolisme de débordement lors de la fermentation aérobie27,28,29, l'excrétion de nitrate/nitrite lors de la dénitrification anaérobie30,31 et les cascades complexes d'élimination des produits de fermentation dans les digesteurs anaérobies32,33. Même dans ces cas, les quantités d’excrétion mesurées ne sont pas écrasantes. Par exemple, pour E. coli en croissance aérobie sur glucose, environ 5 mM/OD de glucose sont absorbés tandis qu'environ 2 à 3 mM/OD d'acétate sont excrétés, plaçant la fraction de carbone excrétée en dessous de 20 %. La prévalence de l’alimentation croisée métabolique entre bactéries libres18,19,20 suggère ainsi l’existence de forces motrices supplémentaires dont nous savons actuellement peu de choses.